《狐妖小红娘》的故事围绕人与妖之间的爱情展开。根据古典小说记载，世上有人有妖，妖会与人相恋，妖寿命千万年，人的寿命有限，人死了，妖活着。人会投胎转世，但投胎以后，不记得上辈子的爱。妖如果痴情的话，就去找狐妖“购买”一项服务，让投胎转世的人，回忆起前世的爱。狐妖红娘这一个角色就这样诞生，作品主要讲述了以红娘为职业的狐妖在为前世恋人牵红线过程当中发生的一系列有趣、神秘的故事。
莫凡迁至魔都，卷入“秘密事件”的调查中。过程中，莫凡帮助唐月脱困，意外获得玫炎火种，再度觉醒双系，目标直指明珠学府。大学生活开始，召唤系迎来“斗兽大赛”的挑战。
桃夭带着小和尚磨牙、第一季收服的小狐妖、桃都老邻居柳公子一起，为了寻找失踪的百妖谱而云游四方。在途中遇到应声、化蛇、媪姬、照海四个妖怪，为妖怪治疗各种疑难杂症。
这部动画巨制以独特的视角向你讲述明朝“土木堡之变”时期，一直守护成吉思汗“天武圣宝”宝藏的护宝一族一夜之间被屠杀殆尽后，侥幸生还的护宝一族少主乌云宗寻找仇家，追寻宝藏，并一路与伙伴和仇家之间上演的一场关于追寻和成长、爱情与友情、阴谋与背叛的精彩故事。
